Церковь была названа в честь одноименного армянского монастыря в Крыму. У истоков монастыря стоял духовный отец всех армян, один из основателей Нахичевани – архиепископ Иосиф Аргутинский. Им же при монастыре была основана первая на юге России типография. Монастырская церковь первоначально была деревянная. В 1783 г. на ее месте заложили каменную, строившуюся с 1786 по 1792 гг. В 1862 г. была возведена двухъярусная квадратная в плане колокольня с высоким четырехгранным шатром. К востоку от церкви находился двухэтажный архиерейский дом, имевший 32 помещения. В нем размещалась также основанная в 1791 г. общеобразовательная школа, позднее реорганизованная в семинарию с пансионатом. В 1875 г. при ней была учреждена библиотека, перевезенная в 1883 г. в Нахичевань.